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 Le rôle du géomagnétisme dans l'orientation des oiseaux

Les oiseaux utilisent des sources multiples d'informations pour s'orienter, comme le soleil pour les migrateurs diurnes, ou les étoiles pour ceux qui voyagent de nuit.
Mais il faut qu'au moins une partie du ciel soit visible. Or beaucoup d'oiseaux sont aussi capables de s'orienter quand le ciel est caché par des nuages, ou par temps de brouillard: ceci suppose l'utilisation d'autres outils.
Plusieurs études ont établi que certains oiseaux étaient sensibles au champ magnétique terrestre. Dans cet article, nous vous présentons les hypothèses actuelles concernant le rôle du champ magnétique terrestre dans l'orientation des oiseaux migrateurs.

Une étude publiée le 29 octobre 2009 dans la revue Nature démontrerait que la détection du champ magnétique se ferait au niveau de l'œil.



Abstract

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Birds use multiple sources of directional information for navigation, e.g. the sune for diurnally-migrating songbirds. Nocturnally-migrating birds cannot use the sun, but use the stars for orientation. However, use of the sun or stars requires that at least part of the sky is visible to the birds. Many birds are also able to accurately orient when the sky is not visible: this requires non-visual sources of information. Many studies have established that birds are sensitive to the Earth's magnetic field. Some birds use the geomagnetic field as a compass, and are also sensitive to slight temporal and spatial variation in the magnetic field that are potentially useful for determining location.
In a recent study appearing October 29, 2008 in Nature, a visual center in the brain and light-sensing cells in the eye and not magnetic sensing cells in the beak of European Robins would allow songbirds to sense which direction is north and migrate correctly.

L'utilisation du champ géomagnétique dans l'orientation des oiseaux

Deux grandes hypothèses

Chaque année, des millions d'oiseaux migrateurs s'envolent vers leurs quartiers d'hivernage et de nidification. Des expériences comportementales ont montré que le champ magnétique terrestre était un système d'orientation important pour certaines espèces, comme les pigeons (lire Le rôle de l'odorat dans l'orientation de certains oiseaux); ces derniers sont également sensibles aux légères variations temporelles et spatiales de ce champ, qui pourraient être utiles pour déterminer leur emplacement à un moment donné.
Le compas magnétique serait un système situé dans la rétine, sensible à la lumière et aux longueurs d'ondes, faisant intervenir via les cryptochromes (photo-pigments) et les paires de radicaux libres une réaction chimique influencée par le champ magnétique. Ce système aurait une importance pour détecter l'inclinaison des lignes de champ.
On évoque aussi un système basé sur la magnétite, trouvée en grandes concentration dans le haut du bec des pigeons et des zostérops: il interviendrait pour mesurer l'intensité du champ magnétique; il n'aurait donc pas un rôle de compas (seulement directionnel), mais serait utile pour la navigation cartographique. Ce système serait associé à branche ophtalmique du nerf trigéminal et serait sensible aux très petites variations de l'intensité du champ magnétique.

L'élimination de la magnétite

Les oiseaux sont sensibles à des variations rapides de champs magnétiques artificiels auxquels ils sont soumis. Or ces champs n'ont pas eu d'effet sur des matériaux comme la magnétite, ce qui indique que les oiseaux ne s'appuieraient pas sur la présence de tels éléments dans leurs becs ou leur cerveau pour déterminer la direction, comme des experts l'avaient suggéré auparavant.

Rougegorge familier (Erithacus rubecula)
Des Rougegorges familiers (Erithacus rubecula) soumis à un champ magnétique artificiel orienté différement de celui de la Terre ont été perturbés dans leur migration
Photo: Arthur Grosset

Ritz et al. (2004) ont soumis 12 Rougegorges familiers à des champs magnétiques oscillants et ils ont vérifié l'orientation prise par ces oiseaux.
Il explique: "nous avons découvert que les oiseaux suivaient la direction normale de leur migration quand le champ artificiel était parallèle au champ magnétique naturelle de la Terre, mais qu'ils étaient perturbés quand le champ artificiel était appliqué dans une direction différente. Puisque les oscillations artificielles du champ étaient trop rapides pour influencer des substances comme la magnétite, ceci suggère que le mécanisme le plus probable pour expliquer l'orientation magnétique des oiseaux sont de petits changements dus à des réactions chimiques magnétiquement sensibles, qui ont probablement lieu dans les yeux des oiseaux. Contrairement aux sens de la vision, de l'ouïe, de l'odeur et du toucher, nous ne savons pas quels récepteurs sous-tendent la magnéto-réception. On savait depuis longtemps que les oiseaux migrateurs possédaient un compas magnétique qui les aide à déterminer la direction correcte pendant leur migration, mais nous ne savons toujours pas comment ils pouvaient détecter la direction du champ magnétique terrestre. Dorénavant, notre étude indique qu'il doit exister un substrat moléculaire où se déroulent des réactions chimiques".

Les cryptochromes

Les cryptochromes constituent une classe de protéines sensibles à la lumière présentes dans les plantes et les animaux, et l'on pense qu'elles pourraient jouer un rôle dans l'horloge circadienne, dans le contrôle de la croissance des plantes, et dans le timing de la reproduction du corail. Le cryptochrome est également un récepteur de la lumière bleue.
Plusieurs biologistes estiment que les yeux seraient impliqués dans l'orientation magnétique des oiseaux et que les cryptochromes, justement récemment découvertes dans les neurones de la rétine de l'œil de certaines espèces et dont les propriétés changent en présence d'un champ magnétique, formeraient la base moléculaire d'un mécanisme de compas.

Une expérience cérébrale

Schéma 1
Schéma 1- L'injection de traceurs révèle l'existence d'une connexio neuronale entre les neurones rétiniens (reliés à l'oeil contralatéral du cerveau) et le Cluser N. Le traceur BDA a été injecté dans le Cluster N, le traceur CtB dans le corps vitreux de l'oeil contro-latéral (= l'oeil opposé)
Schéma: Ornithomedia.com d'après PLoS / Heyers D., Mouritsen H. et al

Des études indiquant quelles parties du cerveau d'un oiseau migrateur sont actives quand les oiseaux utilisent leur compas magnétique ont montré que les neurones de l'œil contenant des cryptochromes et une région du cerveau antérieur, le "Cluster N" (Mouritsen et al., PNAS, 2005 ; Liedvogel et al., EJN, 2007) sont extrêmement actives pendant le traitement des informations issues du compas magnétique des migrateurs.
Des systèmes sensoriels traitent des stimuli particuliers le long de circuits spécifiques du cerveau.
Une équipe de chercheurs allemands, de l'université d'Oldenbourg, dirigée par Henrik Mouristen a souligné que lors des vols nocturnes de Fauvettes des jardins, "seul le secteur cérébral responsable de la vision était très actif". Cette zone serait impliquée dans la détection du champ magnétique et servirait de boussole aux oiseaux.
Les chercheurs ont injecté un marqueur radioactif près des cryptochromes de la rétine. Un marqueur du même type a été implanté dans le Cluster N. Les chercheurs ont étudié le déplacement de ces molécules rendues détectables par ces marqueurs radioactifs. Lors d'un vol nocturne, les deux traceurs se retrouvent dans la même région du thalamus (le "Gld" ou en français, le corps grenouillé latéral).
Ces résultats recoupent les conclusions récentes et démontrent une connexion neuronale fonctionnelle entre les neurones rétiniens et le Cluster N via le thalamus visuel. Ainsi, les deux seules parties du système nerveux central extrêmement actives pendant l'orientation magnétique sont reliées par un circuit bien connu du cerveau visuel, à savoir le chemin thalamo-fugal.
Ces résultats montrent aussi le rôle de la molécule de cryptochrome sensible au champ magnétique dans l'orientation des oiseaux.
Henrik Mouritsen ajoute que "ces molécules pourraient agir sur les cellules photosensibles de la rétine et créer des images qui aiderait l'oiseau à naviguer".
D'autres recherches sont nécessaires pour établir un lien direct entre le champ magnétique et le message nerveux perçu par le Cluster N.

Le CPF

Schéma 2
Schéma 2- Structure de la CPF et réaction chimique induite par son exposition à la lumière
Schéma: Ornithomedia.com d'après NSF

Jusqu'à présent personne n'avait pu trouver un composé chimique assez sensible pour être influencé par le faible champ géomagnétique terrestre.
Les cryptochromes n'ont pas encore a été synthétisés en laboratoire et les obtenir est difficile.
Maeda et al. (2008) ont synthétisé une molécule (caroténoïde-porphyrine-fullerène ou CPF) sensible à la magnitude et la direction d'un champ magnétique aussi faible que celui de la Terre (qui est en moyenne égal à 1/20 000 ème de celui d'un aimant de réfrigérateur).
Cette molécule synthétisée est constituée de trois unités (on parle d'une triade): quand elle est excitée par la lumière, cette triade forme un ensemble chargé, avec un pôle négatif au niveau de sa partie sphérique (fullerène), et une charge positive au niveau du caroténoïde. Tout se passe comme si cette molécule dans son état chargé possédait à ses deux extrémités deux petits aimants qui interagissent très faiblement (voir schéma 2).
Avant que cet ensemble transitivement chargé ne retourne dans son état stable, il est sensible à la magnitude et à la direction d'un faible champ magnétique comme celui de la Terre.
Peter Hore et ses collègues de l'Université d'Oxford ont trouvé en effet qu'ils pouvaient contrôler les concentrations en radicaux libres dans une solution de CPF enlui appliquant un champ magnétique.

Comment une réaction chimique peut-elle aider les oiseaux à s'orienter?

Mais comment un phénomène chimique stimulé par la lumière pourrait-il influencer la direction prise par un oiseau en migration? Les oiseaux semblent s'orienter essentiellement au crépuscule, et les cryptochromes génèrent leur paire de radicaux libres (=entités chimiques possédant un ou plusieurs électrons non appariés sur sa couche externe) quand ils sont "activés" par le bleu clair typique du crépuscule. Peter Hore suggère que ce crépuscule pourrait activer le sens magnétique des oiseaux en générant une paire de radicaux libres. Les concentrations en chaque radical libre seraient contrôlées par le champ magnétique terrestre, qui change selon la lattitude. Par conséquent, il pense que les radicaux se lieraient de façon variable avec d'autres molécules en fonction de la lattitude où se trouve l'oiseau.

Un niveau supplémentaire de vision

Comment les oiseaux interprètent-ils leur "sens magnétique"? Henrik Mouritsen estime qu'ils possèdent un "niveau supplémentaire de vision", qui, quand il est activé, leur permettrait de "voir" littéralement les lignes de force du champ magnétique, un peu comme les informations qui s'affichent sur des écrans transparents pour les pilotes des avions de combat.
Pour Peter Hore, ce dispositif pourrait s'interrompre quand l'oiseau n'en n'a plus besoin.
A noter que l'oeil droit serait plus important que le gauche pour "voir" les lignes du champ magnétique.

Un compas d'inclinaison

Schéma 3
Schéma 3- le compas d'inclinaison des oiseaux fournit des informations sur l'alignement du champ magnétique, et pas sur la polarité du champ comme un compas classique
Schéma: Ornithomedia.com d'après Muheim (2004)

Au lieu d'utiliser la polarité du champ magnétique terrestre (comme un compas classique qui indique le Nord) pour s'orienter, les oiseaux utiliseraient plutôt l'inclinaison des lignes de champ magnétique relatives à la gravité. Un tel compas d'inclinaison fournit des informations sur l'axe des lignes de champ, de même que sur la direction vers le pôle ou vers l'équateur magnétique (voir schéma 3).
L'intersection des lignes du champ magnétique avec l'horizon indiquerait le sens vers les pôles (dans les hémisphères nord et sud) et la direction où l'angle d'inclinaison diverge des points au niveau de l'équateur.

Schéma 4
Schéma 4- Le champ magnétique terrestre influence le champ de vision de oiseaux. Les cryptochromes de la rétine répondent plus ou moins fortement à la lumière suivant leur alignement relatif par rapport au champ magnétique, ce qui permet aux oiseaux de "voir" les lignes de force magnétique
Schéma: Ornithomedia.com d'après Muheim (2004)

L'utilisation d'un tel compas d'inclinaison pourrait toutefois rencontrer des problèmes près des pôles magnétiques (90 degrés) et à l'équateur magnétique (0 degré): l'alignement des lignes de champ (verticales aux pôles et horizontales à l'équateur) rend en effet impossible le choix de la direction correcte (voir schéma 4). Heureusement, les oiseaux ont à leur disposition d'autres moyens pour obtenir des informations directionnelles (par exemple, le soleil et les étoiles) (Source :Muheim (2004).

De la mécanique quantique impliquée?

Iannis Kominis, de l'université de Crète (Grèce), suggère qu'un effet quantique pourrait sous-tendre le sens magnétique des oiseaux. Il pense que les oiseaux pourraient "voir" le champ magnétique grâce à des protéines photosensibles situées dans leurs rétines. Quand un photon frapperait l'une de ces protéines, il se créerait une paire d'ions chargés de façon opposée qui se sépareraient de façon fugace avant de se recombiner. Chacun de ces ions contiendrait des électrons au mouvement de rotation propre. Au début, ces électrons indiqueraient des directions opposées, mais dans un champ magnétique, ils auraient tendance à devenir parallèles.
Leur recombinaison déclencherait une réaction biochimique spécifique qui donnerait à l'oiseau des informations sur le champ magnétique. Mais cette hypothèse a un défaut majeur: les ions semblent se recombiner environ 10 fois plus vite que le champ magnétique ne pourrait affecter les rotations des électrons.
Mais Iannis Kominis explique justement que le champ géomagnétique "ralentirait" la fréquence à laquelle les particules se recombinent... Il ajoute en outre que le compas magnétique des oiseaux ne serait sensible qu'à une certaine "fenêtre" de l'intensité du champ magnétique.

Un compas, et une carte

Pour s'orienter, les oiseaux ont certes besoin d'un compas, mais aussi d'une carte. Dans une étude publiée en 2007 dans la revue Proceedings of the National Academy of Sciences, des chercheurs ont montré que des Bruants à couronne blanche (Zonotrichia leucophrys gambelii) adultes pouvaient retrouver leurs sites d'hivernage même après avoir été relâchés à des milliers de km de leur route normale de migration, ajustant leur vol pour compenser ce déplacement. Mais des juvéniles qui n'avaient pas encore parcouru un aller-retour complet et qui ont aussi été déviés de leur route étaient seulement capables de s'orienter vers le Sud: cette expérience suggère que le sens inné d'orientation des oiseaux chanteurs devait être complété par l'expérience.
Pour Martin Wikelski, professeur associé d'écologie et de biologie évolutionnaire, il s'agît de la première expérience qui démontre l'importance de l'âge dans la migration des passereaux chanteurs. Ces résultats indiquent que les oiseaux adultes posséderaient une "carte de navigation", qui comprendrait au moins les États-Unis continentaux dans le cas du Bruant à couronne blanche, et peut-être même le monde entier".
Richard Holland, un membre de l'équipe de chercheurs à l'origine de l'expérience, ajoute: "les adultes ont retrouvé leur route car ils possèdent quelque chose que les plus jeunes oiseaux n'ont pas encore, une sorte de carte interne. Ils ont besoin de deux choses pour s'orienter, une carte et un compas. Nous avons constaté que les juvéniles utilisaient leur compas, mais les adultes utilisent en plus leur carte".
Pour Holland, non seulement les oiseaux ne perdent pas leur "compas" quand ils vieillissent, mais en plus, d'une manière ou d'une autre, ils se créent une carte, et ils utilisent les deux pour rester sur leur voie pendant leur migration.
Il précise que cette "carte serait peut-être générée grâce du champ magnétique terrestre, mais il y a tant d'anomalies magnétiques locales dans la croûte qu'il est aussi possible qu'ils naviguent par l'odorat"

Une récente étude situerait le compas magnétique dans l'oeil

Rougegorge familier (Erithacus rubecula)
Chez le Rougegorge familier (Erithacus rubecula), le compas magnétique serait situé dans l'oeil
Photo: Claude Parent

Une nouvelle étude parue le 29 octobre 2009 dans la revue Nature CO-écrite par Henrik Mouritsen confirmerait que le compas magnétique des oiseaux serait principalement situé dans leurs yeux et non pas dans leur bec. Chez le Rougegorge familier en particulier, sujet de l'étude, c'est le centre de la vision du cerveau et les cellules sensitives des yeux qui permettraient à l'oiseau de détecter où est le Nord et de savoir dans quelle direction migrer, et non pas les cellules magnétiques du bec.
La lumière atteindrait les cryptochromes, produisant une paire de radicaux libres réagissant avec les électrons dépareillés. Ces électrons ont une propriété rotative appelée spin qui pourrait être sensible au champ magnétique. Les signaux émis par les radicaux libres se transféreraient alors aux cellules nerveuses du cluster N, indiquant où est le Nord.
Pour localiser l'emplacement du compas magnétique, Mouritsen et ses collègues ont capturé 36 Rougegorges familiers migrateurs et se sont assurés d'abord qu'ils pouvaient s'orienter correctement sous l'influence de champs magnétiques naturels et induits. Les chercheurs ont ensuite procédé à des interventions chirurgicales pour inactiver l'un des deux systèmes (dans le bec ou dans yeux).: l'équipe a soit coupé le nerf qui connecte les cellules de bec au cerveau, soit endommagé les cellules du cluster N qui reçoit les faibles signaux émis par les cellules dans l'œil.
Les oiseaux dont le nerf trigéminal (reliant le bec au cerveau) avait été sectionné s'orientaient toujours parfaitement. Les cellules du bec ne semblent ainsi pas importantes pour la détection du champ magnétique.
Mais les oiseaux avec un cluster N endommagé ne pouvaient plus détecter le champ magnétique et donc s'orienter. Ces Rougegorges familiers ne réussissaient plus à détecter les champs magnétiques naturel et artificiels. Cette nouvelle étude confirme donc que le nerf trigéminal n'est pas impliqué dans l'orientation magnétique. Mouritsen pense que les cellules du bec pourraient jouer un rôle différent par rapport au champ magnétique, comme la détection de changements mineurs de son intensité le long d'un axe Nord-Sud.

Sources

- Beason, R. C. 2005. Mechanisms of magnetic orientation in birds. Integrative and Comparative Biology 45: 565–573.
- Heyers D, Manns M, Luksch H, Gu¨ ntu¨ rku¨n O, Mouritsen H (2007), A Visual Pathway Links Brain Structures Active during Magnetic Compass Orientation in Migratory Birds. PLoS One 2(9): e937
- Iannis Kominis, Quantum Zeno Effect Underpinning the Radical-Ion-Pair Mechanism of Avian Magnetoreception, Nature, arxiv.org/abs/0804.2646
- Maeda, K., K. B. Henbest, F. Cintolesi, I. Kuprov, C. T. Rodgers, P. A. Liddell, D. Gust, C. R. Timmel, and P. J. Hore. 2008. Chemical compass model of avian magnetoreception. Nature, online early.
- Thorup, Kasper, Bisson, Isabelle-A., Bowlin, Melissa S., Holland, Richard A., Wingfield, John C., Ramenofsky, Marilyn, et Wikelski, Martin. (2007) Evidence for a navigational map stretching across the continental U.S. in a migratory songbird. PNAS 104:18115-18119
- http://people.eku.edu/ritchisong/birdbrain2.html
- Laura Sanders (2009). Birds' eyes, not beaks, sense magnetic fields. Sciencenews. Date de mise à jour: 28 octobre. www.sciencenews.org.

A lire aussi

- Le rôle du lever et du coucher du soleil dans l'orientation des oiseaux
- Le rôle de l'odorat dans l'orientation de certains oiseaux

- L'orientation chez les oiseaux

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