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In Italy (notably in the University of Pisa) and Germany, a long series of experiments has provided evidence that olfactory cues are important to pigeon homing. Birds with their olfactory nerves sectioned neither orient nor home from unfamiliar sites. Pigeons whose exposure to natural air flow has been manipulated by deflector lofts or by tunnels show the predicted deflection of their vanishing directions. Birds transported long distances do not orient unless they are allowed to sample the natural air on the outward journey; filtering the air through charcoal eliminates the pigeons ability to orient. These and many other observations make a convincing case that pigeons make some use of olfactory information in their orientation.
Replications of the experiments in different regions, however, yielded widely differing results. These discrepancies led to the well-known controversy among scientists about the role of olfactory input and its general importance for orientation.


Une navigation olfactive

Ainsi, quand un pigeon est relâché loin de son lieu de vie, il lui suffirait de sentir l'air ambiant pour s'orienter en repérant la direction d'origine des odeurs qui lui sont familières. Une autre possibilité serait que les pigeons se souviendraient de la séquence des odeurs sur la route entre leur pigeonnier et le site de lâcher. Ainsi, quand ils sont relâchés, ils suivent cette piste odorante. Il est aussi possible que les pigeons utilisent les variations du champ magnétique terrestre pour déterminer où ils sont situés par rapport à leur pigeonnier. Des recherches récentes ont montré que les ondes radio de fréquence moyennes perturbe système sensoriel que les pigeons utilisent pour détecter le champ magnétique.

Une hypothèse audacieuse

Les Pigeons voyageurs, qui sont des Pigeons bisets (Columba livia) domestiqués, utiliseraient les odeurs pour se repérer Photo: Ornithomedia.com

Comment les pigeons font-ils pour toujours retrouver leur chemin de retour vers leur pigeonnier, même s'ils sont transportés dans des endroits inconnus? Un groupe de chercheurs de l'Université de Pise (Italie) a proposé dans les années 1970 (Papi et al) une théorie selon laquelle ils utiliseraient leur système olfactif pour s'orienter; les pigeons qui grandissent garderaient en mémoire les odeurs de leur région transportées par les vents depuis diverses directions, par exemple depuis des cultures au nord, depuis un bosquet au sud …

De nombreuses expériences

Pour ces chercheurs italiens, le pigeon voyageur, semblerait donc utiliser les odeurs locales pour s'orienter et garderait en mémoire les repères olfactifs sentis pendant leur transport vers des sites où ils sont relâchés.
En Italie mais aussi en Allemagne, toute une série d'expériences ont fourni la preuve que les repères olfactifs sont importants pour permettre au pigeon voyageur de s'orienter:
- des oiseaux dont le nerf olfactif a été sectionné ne peuvent plus s'orienter et retrouver leur pigeonnier s'ils sont transportés vers des sites inconnus
- les pigeons dont l'exposition au flux d'air naturel a été modifiée par des déflecteurs ou par des tunnels se sont orientés dans la direction de la déflexion
- les oiseaux transportés sur de longues distances ne parviennent pas à se repérer une fois relâchés s'ils ne sont pas en contact régulier avec l'air ambiant au cours du trajet; si l'on filtre l'air avec du charbon, les pigeons ne peuvent plus s'orienter non plus (Wallraff et Foa. 1981)
- On a permis à un groupe de pigeons de sentir les odeurs atmosphériques dans un site éloigné de leur pigeonnier (à 15 km), puis on les a déplacé sur un second endroit situé dans une direction opposée; on les a empêché de sentir les odeurs extérieures pendant le transport et leur sens olfactif a été anesthésié avant qu'ils soient relâchés: les pigeons se sont dirigés vers le premier site où ils ont pu sentir les odeurs.
L'imagination des chercheurs n'a pas de limites: deux groupes de pigeons ont été installés dans deux cages exposées entièrement aux vents. De temps en temps, la cage a été exposée en outre à un courant d'air artificiel provenant d'une direction connue et transportant une odeur de benzaldehyde. Quand les deux groupes ont été exposés à l'odeur de benzaldehyde au cours de leur transport vers un site éloigné, les oiseaux une fois relâchés se sont dirigés dans une direction quasiment opposée de celle du courant d'air transportant le benzaldehyde. Quand le benzaldehyde a cessé d'être perceptible, les pigeons sont bien retournés vers leur pigeonnier.
D'autres expériences ont été menées en 1986 par Floriano Papi et par Wallraff en 1983 pour mieux comprendre comment fonctionnait le système de la navigation olfactive des pigeons:
- des oiseaux anosmiques (=qui avaient perdu l'odorat suite à la section de leur nerf olfactif) transportés loin de leur pigeonnier étaient désorientés, incapables de retourner sur le site de départ
- des oiseaux anosmiques temporaires (= pour lesquels on avait vaporisé un anesthésique local sur leur système olfactif) ont connu une désorientation initiale après avoir été relâché sur un site éloigné de leur pigeonnier, puis leur faculté d'orientation est revenue progressivement avec la fin des effets de l'anesthésique
- des oiseaux déplacés sans modification de leur système olfactif ont connu une désorientation initiale, vite passée
- des oiseaux déplacés sans modification de leur système olfactif à qui ont a empêché de percevoir les odeurs pendant le trajet ont connu une désorientation initiale, et leur sens de l'orientation a mis plus de temps à revenir que les oiseaux précédents
- deux groupes de pigeons ont été transportés dans un même site par deux trajets différents; quand ils ont été relâchés, ils se sont orientés initialement différemment, puis ils ont ensuite suivi le même trajet au retour qu'à l'aller. Quand on les a empêché de percevoir les odeurs pendant le trajet, les deux groupes ont suivi la même mauvaise direction.
Il est ainsi possible de tirer plusieurs conclusions de ces résultats: premièrement, les oiseaux semblent dépendre de leurs sens olfactif pour s'orienter, deuxièmement, les oiseaux peuvent déterminer leur chemin de retour grâce aux odeurs dispersées dans l'atmosphère, et ils ont besoin de sentir et de reconnaître ces substances quand ils sont loin de leur pigeonnier pour leur permettre de retrouver leur chemin de retour.
Il serait également possible de concevoir des expériences dans lesquelles des oiseaux perçoivent de fausses données olfactives, et essayer de prévoir quel effet cela aurait sur leur orientation.

Une vraie carte olfactive

Les éléments du paysage (ici un champ, un lac et un bosquet) dégageraient des odeurs transportées par les vents, et qui permettraient au pigeon voyageur de situer spatialement leur pigeonnier. Quand l'oiseau est transporté vers un lieu B, il pourrait retrouver son pigeonnier grâce à la "carte olfactive" de la région qu'il s'est créé Schéma: Ornithomedia.com

Les pigeons peuvent retrouver le chemin de leur pigeonnier parce qu'ils créent une "carte olfactive" s'étendant au delà du secteur qu'ils ont survolé. Cette carte olfactive est mise en place en associant des odeurs transportées par le vent et la direction de celui-ci, ce qui a été démontré par des expériences qui visaient à empêcher, limiter ou changer cette association.
Les expériences les plus récentes confirment que les pigeons retirent des informations directionnelles à partir des odeurs atmosphériques. Une approche neurobiologique montre que certaines régions télencéphaliques sont impliquées dans l'orientation et la navigation olfactive. Toutefois, le manque de connaissances sur la distribution et sur la nature chimique des substances odorantes qui permettent aux pigeons de s'orienter freine la compréhension de leur système de guidage.
Pour Anna Gagliardo également, de l'Université de Pise, les pigeons voyageurs créent des "cartes olfactives" des secteurs qu'ils survolent et ils les utilisent pour naviguer, transformant les paysages en mosaïques d'odeurs. Pour Verner Bingman, professeur à la Bowling Green State University (Ohio, USA), il est clair que les variations spatiales des odeurs atmosphériques détectées par le nerf olfactif est la base du système de guidage des pigeons.

D'autres espèces également

D'autres espèces utilisent leur sens olfactif pour détecter leur nourriture et ou se repérer. Par exemple, le vent peut emporter une odeur attirante et les oiseaux peuvent s'orienter selon le gradient d'intensité de la source odorante. On sait ainsi que les vautours nord-américains (urubus) ont un excellent odorat, ce qui leur permet de repérer des charognes.
Des expériences ont été menées par Grubb en 1974 sur plusieurs oiseaux;
ainsi, deux méliphages (un oiseau australien) ont pu être attirés par l'odeur de bougies allumées; d'autre part, des éponges imbibées d'huile de foie de morue ont provoqué l'arrivée d'oiseaux marins, alors que des éponges "témoins" n'ont entraîné aucune réaction.

Le système olfactif

Des recherches ont été menées pour analyser le rôle du ratio entre le bulbe olfactif et le cerveau; toutefois, ce rapport ne semble pas avoir de relation avec la capacité des oiseaux à s'orienter, certaines espèces aux bulbes olfactifs peu développés ayant une meilleure capacité à discriminer les odeurs.
L'intégrité du système olfactif, depuis la muqueuse olfactive jusqu'au cortex piriforme (la principale structure olfactive corticale), est nécessaire pour que les pigeons puissent se repérer au-dessus de secteurs inconnus.
Récemment, il a été démontré qu'il existe une asymétrie fonctionnelle dans le cortex piriforme, le côté gauche étant davantage impliqué dans la mise en place de la carte de navigation olfactive que le cortex droit.
Pour étudier cette latéralisation du système olfactif, des biologistes ont comparé la capacité d'orientation des oiseaux selon que la narine gauche ou droite du pigeon était bouchée; ils n'ont observé une perturbation de l'orientation des pigeons relâchés sur un site éloigné que quand leur narine droite était bouchée. Mais les deux groupes lâchés avec l'un des narines bouchée s'orientaient de toute façon moins bien que les oiseaux témoins. Cette asymétrie pourrait être liée aux connections des bulbes olfactifs avec le globus pallidus controlatéral, une structure impliquée dans les réponses moteurs.

Orientation magnétique ou olfactive?

Le champ magnétique de la Terre est un autre repère potentiel. Le champ varie en force et dans en orientation à la surface de la planète, et un pigeon qui pourrait détecter les petites différences d'angle ou de force du champ pourrait, au moins en théorie, savoir se situer.

Schéma 1- Vue latérale des relations anatomiques entre la branche ophthalmique (V1) du nerf trijumeau (NV), le nerf olfactif (NI) et la muqueuse olfactive chez un pigeon voyageur (C. livia). La biologiste C. Mora a sectionné en S1 et S2 les nerfs olfactif et ophtalmique Schéma: Ornithomedia.com d'après Cordula V. Mora et al, Nature (25 novembre 2004)

Anna Gagliardo, biologiste à l'Université de Pise, et ses collègues, ont étudié les systèmes olfactifs et de détection magnétique des pigeons pour essayer de comprendre leur importance respective.
L'étude, publiée en août 2006 dans le Journal of Experimental Biology, fait suite à une expérience menée en 2004 par Cordula Mora et d'autres chercheurs de l'Université d'Auckland (Nouvelle Zélande). Dans cette dernière, Mora avait démontré que les pigeons détectaient une anomalie artificielle du champ magnétique au niveau de la partie supérieure de leur bec, dans la branche ophtalmique du nerf trijumeau, le plus grand nerf crânien (voir schémas 1 et 2).

Schéma 2- Vue dorsale (zone A du schéma 1) des relations anatomiques entre la branche ophthalmique (V1) du nerf trijumeau (NV), le nerf olfactif (NI) et la muqueuse olfactive chez un pigeon voyageur (C. livia). La biologiste C. Mora a sectionné en S1 et S2 les nerfs olfactif et ophtalmique Schéma: Ornithomedia.com d'après Cordula V. Mora et al, Nature (25 novembre 2004)

L'étude confirmait aussi la théorie selon laquelle les pigeons voyageurs naviguaient en utilisant de petites particules magnétiques situées dans leurs becs pour établir une carte des variations du champ magnétique terrestre.
Mais Gagliardo suppose que les pigeons n'utilisent pas cette méthode pour s'orienter. Pour tenter de déterminer jusqu'à quel point les pigeons utilisent cette capacité, Gagliardo a coupé une section du nerf olfactif chez 24 pigeons et une section de la branche ophtalmique du nerf trijumeau chez 24 autres, tandis qu'un troisième groupe servait de témoin.
Gagliardo a ensuite relâché les trois groupes à environ 50 kilomètres de leur pigeonnier. Tous les oiseaux dont le nerf trijumeau avait été coupé, à l'exception de l'un d'entre eux, sont retournés dans leur pigeonnier, ce qui laisse supposer que leur capacité à détecter le champ magnétique n'est pas utilisée pour l'orientation. Dans le groupe de contrôle, seul un pigeon s'est perdu. Pendant ce temps, la plupart des oiseaux privés de leur odorat se sont perdus, et seuls quatre sont retournés.
D'autres travaux similaires ont été menés afin de comprendre l'importance respective de l'orientation olfactive et magnétique; des pigeons ont ainsi été transportés dans cinq endroits situés entre 78 et 99 km de leur pigeonnier, et on a constaté que:
- les oiseaux anosmatiques (sans odorat) transportés sans altération du champ magnétique environnant étaient complètement désorientés
- les oiseaux anosmatiques transportés dans une cage dans laquelle l'intensité du champ magnétique était réduite était pratiquement incapables de s'orienter vers leur pigeonnier et se sont tous envolés surtout dans la même (mauvaise) direction
- les oiseaux témoins qui pouvaient sentir les odeurs pendant le trajet et qui ont été transportés sans altération du champ magnétique ont parfaitement retrouvé le chemin de leur pigeonnier.
La conclusion de ces travaux est que les oiseaux anosmatiques sont incapables de s'orienter vers leur pigeonnier quand ils sont lâchés dans des sites inconnus, et que les stimuli magnétiques perçus pendant le transport ne suffisent pas à remplacer des repères olfactifs.

Une hypothèse contestée

L'hypothèse de la navigation olfactive marque le commencement d'un nouveau champ de recherche dans l'orientation des oiseaux. A partir de nombreuses expériences, souvent astucieuses, les chercheurs italiens ont ainsi recueilli une quantité impressionnante de preuves de l'existence d'un système de navigation olfactif chez les pigeons.
Les mêmes expériences menées dans d'autres pays ont toutefois parfois produit des résultats différents: en Allemagne, Wallraff (par exemple en 1980, 1981, 1986) a pu confirmer les conclusions italiennes, mais aux États-Unis, dans l'état de New York, les tests ont rarement permis de tirer des conclusions nettes (Keeton, 1980, Schmidt-Koenig, 1987, W. Wiltschko et al. 1987). Ces désaccords ont entraîné une controverse parmi les scientifiques sur le rôle de données olfactives dans l'orientation.
Une question cruciale est de savoir s'il peut vraiment exister un gradient d'odeurs, un supposé nécessaire pour expliquer l'établissement de cartes olfactives. Les météorologues comme van Raden et Becker (1986) nient catégoriquement l'existence de tels gradients.
Waldvogel (1987) a analysé des données empiriques sur le transport aérien d'aérosols: il a souligné que la distribution spatiale normale de substances aéroportées rend impossible l'utilisation des odeurs comme éléments de navigation (Waldvogel, 1989).
Les résultats différents obtenus selon les régions laissent penser que les données météorologiques et d'autres facteurs modifient les conditions, que les odeurs jouent un rôle encore difficile à comprendre dans l'orientation des oiseaux.
Pour Martin Wild, neurobiologiste à l'Université d'Auckland, qui a mené les travaux chirurgicaux pour les études de Mora et de Gagliardo citées plus haut dans l'article, il convient de ne pas tirer de conclusions définitives sur la façon dont les pigeons voyageurs s'orientent: les oiseaux utilisent sûrement tous les repères sensoriels disponibles, et le système d'orientation magnétique joue aussi probablement un rôle important; des études récentes ont en effet démontré que les pigeons posséderaient deux systèmes de détection magnétique, l'un au niveau du bec et l'autre dans les photorécepteurs de oeil...

Sources

- Floriano Papi, Giovanna Mariotti, Augusto Foa', Vittorio Fiaschi, Istituto di Biologia generale dell Università di Pisa: nombreux travaux cités sur le Web
- Rossella Lorenzi, "Pigeons smell their way home", Discovery News Friday, 18 August 2006
- "Homing pigeons do extract directional information from olfactory stimuli, Revue Behavioral Ecology and Sociobiology, Numéro Volume 26, Number 5 / mai 1990
- Cordula V. Mora, Michael Davison, J. Martin Wild and Michael M. Walker, Magnetoreception and its trigeminal mediation in the homing pigeon, Nature 432, 508-511(25 November 2004)

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